『夜桜四重奏 〜ヨザクラカルテット〜』の世界は、実は一つではなく、人間の世界と妖怪の世界という二つの世界が存在する。外見はほとんど人間と変わらないが、妖怪には動物のような身体的特徴や、さまざまな特殊能力を持つ者がいる。通常、妖怪はその世界に閉じ込められているが、一部は人間の世界へと道を見つけ出した。平和の象徴、そして二つの世界をつなぐ架け橋として、七本の魔法の樹「七つの柱」が張る結界の中に、ひとつの街が築かれた。その街・桜新町は人間と妖怪が共存し、彼らの間の平和は「ヒイズミ生活相談事務所」によって守られている。
この事務所の所長は、害をなす妖怪をその世界へと永久に送り返す「調律」という能力を家系で受け継ぐ少年、ヒイズミ・アキナ。彼を支えるのは、16歳の妖怪町長・槍桜ヒメ、町の放送員でテレパシー能力者の七海アオ、そして物の名前を唱えるだけでそれを召喚できる半妖の磯辺コトハといった少女たちだ。
新たな住民が訪れ、不可解な事件が起こり始める中、この四人の守護者とその親しい仲間たちは、桜新町を守り、人間と妖怪の間の危うい平和のバランスを維持し続けなければならない。
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