日暮かごめの15歳の誕生日は、彼女が家族の神社の古い井戸に妖魔によって引きずり込まれたことで、突然の展開を迎える。妖魔が日常的に存在した戦国時代へと連れ去られたかごめは、自分が知らずに携えている小さな球体、並外れた力を秘めた「四魂の玉」を求めて、卑劣な妖怪たちから執拗に狙われることになる。
そんな窮地の中で、かごめは半妖の少年・犬夜叉と出会う。彼はかごめを、どうやら恨みを抱いている巫女・桔梗と勘違いする。その似た姿ゆえに、犬夜叉はかごめに激しい嫌悪感を示す。しかし、二人が置かれた深刻な状況を理解した後、彼は敵意を脇に置き、かごめに手を貸す。
ところが、四魂の玉を巡る戦いの中で、この奇跡の物体は粉々に砕け、各地に散らばってしまう。この事故による壊滅的な結末を恐れたかごめと犬夜叉は、かけらが悪意ある者の手に渡る前に回収するため、困難な旅に出るのであった。
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