本作剧情承接第四部剧场版，聚焦于11岁的天野景助——夏目（两人均为初代《妖怪手表》主角天野景太与小花田文香的子女）的弟弟。景助原本对身边的超自然现象一概不信，但察觉到姐姐近期频繁晚归后，他决定跟踪调查，竟发现夏目正与朋友藤井当麻、秋下源贵共同履行驱除恶妖的职责，并经营着一家妖怪侦探事务所。秘密曝光后，夏目决定让景助参与行动。众人一面调查妖怪相关事件，一面对抗危害城市的恶妖，全力守护都市的和平。